元弘（げんこう）の乱を経て南北朝の動乱期に突入すると、佐竹氏は早くから北朝方（足利氏）に与し、南朝方に加担した小田氏と対立します。1335（建武2）年に足利氏によって室町幕府が成立した結果、北朝方の佐竹氏が常陸国守護に任じられるのでした。

しかし、室町時代には、鎌倉公方が幕府や関東管領と対立し、関東の諸氏は複雑な権力争いに巻き込まれていきます。加えて、佐竹氏では家督争いが起きます。

当主の義盛に後継者がなく、その死後に関東管領上杉氏から婿養子を迎え入れると、庶家の佐竹山入家がこれに反発します。1407（応永14）年に、家中を二分する山入一揆へと発展しました。この「佐竹の乱」と呼ばれる内紛は、およそ1世紀続くのでした。

佐竹氏の内紛は、義舜（よしきよ）の代に終止符が打たれます。陸奥岩城氏の支援を得た義舜は、1504（永正元）年に山入氏を破って太田城を奪還。佐竹氏を統一して常陸北部を制圧し、戦国大名化に成功して「佐竹中興の祖」と呼ばれました。また、「鬼義重（よししげ）」との異名を取った19代当主（当主の数え方には諸説あり）・義重の代には常陸全域にまで支配領域を拡大し、南奥州の盟主的な地位を確立します。

義重の子・義宣（よしのぶ）は、1590（天正18）年に豊臣秀吉の小田原征伐に参陣しました。豊臣政権下で所領が安堵され、太閤検地で54万5800石の大名となりました。ですが、1600（慶長5）年の関ヶ原の戦いでは、義宣は中立的な態度を取り、戦後に家康から出羽国への国替えを命じられてしまいます。上杉景勝とのあいだに密約があったとの説もありますが、江戸に近い場所に54万石の外様大名がいるのは危険と判断されたのでしょう。結果、佐竹氏は父祖代々の地を離れることになったのです。

この転封に際して、当初は石高が示されることはありませんでしたが、1664（寛文4）年になって20万5800石（実高は40万石とされる）に正式に決定しました。なお、国替え後の佐竹氏は久保田城（秋田県秋田市）を拠点とし、久保田藩は分家（支藩）を出しながら幕末まで命脈を保ち続け、明治維新を迎えることになります。

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